Ospitato nel "dado" di granito, disegnato negli anni Sessanta da Marcel Breuer, il Whitney Museum of American Art dà una completa visione dell'arte americana del XX secolo con l'esposizione di pitture, sculture e disegni. Tra gli autori esposti Calder, de Kooning, Hopper, Nevelson, Johns, O'Keefee, Prendergast, Segal, Shheler, Warhol. L'attuale collezione proviene in gran parte dalla collezione privata di Gertrude Vanderbilt Withney, scultrice e collezionista di opere d'arte che fondò questo museo nel 1930. Il programma del museo comprende anche mostre temporanee, filmati e danze d'avanguardia.
Oltre a questa sede centrale, il museo si estende in altri tre edifici, tra i quali l'Equitable Building che contiene il dipinto murale di Roy Lichtenstein intitolato Mural with a blue blushstroke.